Letiště bylo vystavěno na pláni zvané Dlouhá míle v letech 1933-1937 Konstrukce letiště vyprojektovaná arch.  Adolfem Benešem (dnes terminál Jih 1) byla nesmírně moderní a stala se vzorem pro mnoho dalších zahraničních letišť; byla také oceněna na Mezinárodní výstavě umění a techniky v Paříži zlatou medailí. Provoz letiště byl zahájen 5.4. 1937, kdy zde v devět hodin ráno přistál letoun DC-2 Československé letecké společnosti na letu z Piešť přez Zlín a  Brno, o hodinu později pak letoun Air France na trati z Vídně do Drážďan. Na letiště se přemístila veškerá civilní letecká doprava z letiště Praha Kbely, kde zůstal pouze vojenský letecký provoz. Prudký rozvoj techniky a letecké dopravy si vynutil takřka okamžité rozšíření letiště z původních 80 Ha na čtyřnásobek. Od 15 srpna do 22.prosince 1937 byly vybudovány zpevněné vzletové a přistávací dráhy 08/26 (délka 500 m) a 04/22 (délka 280 m) a pojezdová dráha (dnes P). V roce 1938 byla vybudována VPD 13/31 o délce 1000 m a 17/35 délky 950 m, VPD 04/22 byla prodloužena na 1080 m, v roce 1941 VPD 08/26 prodloužena na 1300 m a VPD 04/22 v roce 1994 na 1800 m. Křižovatka drah 04/22, 13/31 a 17/35 bývala také nazývána „Velké náměstí“ – „Big square“.

Prvních úprav se letiště dočkalo po válce. V letech 1947-1956 doznalo rozšíření a vylepšení jeho technické zázemí. Konec padesátých let pak přinesl další úpravy v souvislosti s příchodem prouových letadel. Po válce byla zahájena stavba paralelní dráhy 04/22, která byla záhy zastavena.

V letech 1960-1968 bylo letiště rozšířeno o oblast označovanou dnes jako Sever na tzv. Nové letiště. Byla vybudována nová odbavovací budova (podle návrhu arch. Karla Filsaka a Karla Bubeníčka), sousedící hangár a nový systém tří vzletových a přistávacích drah (nejdelší z nich o délce 3200 m). Při té příležitosti byla plocha letiště rozšířena na 800 ha (což znamenalo rozšíření území hlavního města nejen o obec Ruzyně, ale také o části  Kněževsi, Přední Kopaniny a Hostivice).

V letech 1989-1993  byla provedena rekonstrukce severní odbavovací budovy a také vzletových a přistávacích drah. Zároveň byl vypracován investiční záměr rozšíření odbavovacího prostoru v areálu Sever. K jeho uskutečňování se přikročilo v roce 1995 a jeho součástí je i terminál „Sever 2“, otevřený 17.4.2006 který navrhl tým architektů Nikodem a Partner spol. s r. o. a Mansfeld IDC s. r. o.

V jižní části letiště byl v roce 1997 otevřen nový terminál „Jih 2“.